Ciências Biomédicas, Biomed Biopharm Res., 2021; 18(1):25-37
doi: 10.19277/bbr.18.1.259; download da versão pdf [+] aqui
Atividade antioxidante e potencial antidiabético de extratos de frutos da família Myrtaceae: efeito inibitório na atividade de α-amilase e α-glicosidase
Simone Muniz Pacheco 1, Mauricio Seifert 2, Rafael de Almeida Schiavon 3, Maiara Sandrielly Pereira Soares 1, Rejane Giacomelli Tavares 1,4*, Mauricio Seifert 2, Leonardo Nora 2
1Centro de Ciências Químicas, Farmacêuticas e de Alimentos- CCQFA- Universidade Federal de Pelotas, Campus Universitário, S / N, Capão do Leão - RS, 96160-000, Brasil; 2Departamento de Ciências Agroindustrial e Tecnologia- Faculdade de Agronomia Eliseu Maciel- Universidade Federal de Pelotas, Campus Universitário, S / N, Capão do Leão - RS, 96160-000, Brasil; 3Centro de Ciências da Agricultura, Departamento de Engenharia Agrícola, Universidade Estadual de Maringá, Av Colombo, 5790, 87020-900, Maringá, PR, Brasil; 4CBIOS/ ECTS-Universidade Lusófona, Av Campo Grande, 376, 1749-024, Lisboa, Portugal
*Autor correspondente: Este endereço de email está protegido contra piratas. Necessita ativar o JavaScript para o visualizar.
Resumo
Existe uma grande diversidade de plantas que produzem pequenos frutos comestíveis na região da Mata Atlântica do Brasil e que são utilizados, de modo empírico, para tratar várias doenças, como diabetes, devido aos frutos coloridos serem fonte de antioxidantes fenólicos na dieta alimentar. Neste estudo investigamos a atividade inibitória de extratos metanólicos de frutos da família Myrtaceae: Psidium cattleianum (araçá), Syzygium cumini (jambolão), Campomanesia xanthocarpa (guabiroba), Eugenia uniflora (pitanga) e Eugenia pyriformis (uvaia) na inibição da atividade das enzimas α-amilase e α-glicosidase intestinal (maltose e sacarose). A atividade antioxidante foi determinada em dois diferentes ensaios in vitro: 2,2’-azinobis (3-etilbenztiazolina-6-sulfonato) (ABTS) e 2,2’-difenil-1-picrilhidrazil (DPPH). Os extratos de P. cattleianum, S. cumini, E. pyriformis inibiram a atividade da α-amilase entre 13% e 60% (P <0,05). O extrato de P. cattleianum inibiu a atividade da α-glicosidase (substrato maltose ou sacarose) entre 15% e 61% (P <0,05). Além disso, esses frutos são ricos em compostos fenólicos com atividade antioxidante.
Palavras-chave: Myrtaceae, diabetes, fenólicos, α-glicosidase, α-amilase
Recebido: 11/04/2021; Aceite: 04/06/2021
Introdução
A hiperglicemia crónica, decorrente de alterações no metabolismo dos carboidratos é a principal característica do diabetes mellitus tipo 2 (DMT2). Frequentemente esta doença não apresenta muitos sintomas e pode permanecer muitos anos sem diagnóstico e tratamento, levando a vários danos micro- e macrovasculares nos olhos, rins, coração e nervos (1). As recomendações para prevenir a doença ou retardar as complicações incluem uma dieta saudável, exercícios físicos regulares e controlo do peso corporal (mudança de estilo de vida) (2).
Vários medicamentos são indicados para tratar DMT2, tais como inibidores de glicosidase (por exemplo, acarbose, miglitol e voglibose) (3). Estes medicamentos atuam interrompendo ou retardando a digestão do amido, diminuindo a taxa de glicose no sangue, proveniente da absorção através do intestino delgado. Este processo é mediado pela inibição da atividade enzimática da α-amilase e α-glicosidase (4,5). Apesar da redução da glicemia, os inibidores da glicosidase podem gerar efeitos adversos, tais como diarreia, dor abdominal, flatulência (3) e ganho de peso (6).
O consumo de frutos ricos em compostos fenólicos está associado a benefícios à saúde e existem evidências de que alguns extratos de frutos inibem as enzimas envolvidas no metabolismo dos carboidratos, evidenciando uma fonte potencial de compostos anti-hiperglicémicos, capazes de retardar a absorção da glicose com o mínimo de efeitos colaterais (5,7,8). A família Myrtaceae é uma das principais famílias de árvores frutíferas comerciais do mundo com grande potencial para ser explorada economicamente, cujos frutos apresentam excelente valor nutricional. Entre os vários gêneros pertencentes a esta família foram investigados no tratamento de DMT2 os extratos de folhas e frutos de Psidium cattleianum (araçá), Syzygium cumini (jambolão), Campomanesia xanthocarpa (guabiroba), Eugenia uniflora (pitanga) e Eugenia pyriformis (uvaia). Os frutos são considerados fontes de fitoquímicos como compostos fenólicos, carotenóides e compostos voláteis. Muitos desses fitoquímicos têm a capacidade de agir controlando o estresse oxidativo e a glicação proteica devido ao seu potencial de diminuir a hiperglicemia e a hiperlipidemia, pela inibição da catálise das enzimas digestivas. Eles estão relacionados à prevenção e ao manejo de várias doenças crônicas e degenerativas, incluindo câncer, doenças cardiovasculares, obesidade, amnésia entre outros distúrbios (5,7,8). Estes gêneros são comuns na região da Mata Atlântica no Brasil e são amplamente utilizados na medicina popular para tratar a hiperglicemia, mas sem evidências científicas que apoiem a eficácia do tratamento. Portanto, o objetivo deste estudo foi caracterizar frutos de plantas da família Myrtaceae (Psidium cattleianum, Campomanesia xanthocarpa, Eugenia pyriformis, Eugenia uniflora e Syzygium cumini) que crescem na região sul da Mata Atlântica brasileira, através da determinação do potencial inibitório da α-amilase e α-glicosidase, seu conteúdo de compostos fenólicos totais e flavonoides totais, bem como a atividade antioxidante.
Material e Métodos
Reagentes analíticos e produtos químicos
Reagentes, solventes e enzimas foram adquiridos da Sigma-Aldrich Chemical Co. (St. Louis, MO, EUA). Acarbose foi obtida comercialmente do fabricante Bayer (Glucobay® 100) e o kit de ensaio de glicose (Glicose GOD) foi comprado da Labtest® (Minas Gerais, Brasil).
Material vegetal
Os frutos totalmente maduros de Psidium cattleianum (fruto vermelho, acessos 44 e 87 e fruto amarelo, acesso ‘bicudo’), Campomanesia xanthocarpa, Eugenia pyriformis (acessos 3, 4, 11 e 15) e Eugenia uniflora (acesso 156) foram colhidos do campo experimental na ‘Embrapa Clima Temperado’, Estação de Pesquisa, em Pelotas, RS, Brasil, (31° 42′ S, 52° 24′ W, Altitude: 57 m) sendo cada acesso correspondente a um germoplasma diferente, identificado e registrado no Banco de Germplasma Ativo. O fruto totalmente maduro de Syzygium cumini foi colhido do campo experimental da Universidade Federal de Pelotas, Capão do Leão, RS, Brasil. Para as análises foram utilizadas apenas partes comumente comestíveis - fruta inteira para P. cattleianum e C. xanthocarpa; casca e polpa para E. pyriformis, E. uniflora e S. cumini. Os frutos foram selecionados, processados, liofilizados e armazenados a - 20°C.
Preparação dos extratos dos frutos
Os extratos foram realizados segundo o método de Alothman et al. (2009) com modificações. Frutos congelados (200 g) foram moídos em pó fino em um moinho de bolas (Marcone MA350, São Paulo, Brasil) com nitrogênio líquido e misturados (1:3, relação peso (m)/volume (v)) com o solvente de extração (metanol:água, 80:20, relação v/v). As amostras foram incubadas durante 3 horas em um banho de água com agitação e aquecimento (40°C). Os extratos foram filtrados e secos utilizando um evaporador rotatório a 40°C (La Borota 4000 Heidolph, Schawabach, Alemanha) e liofilizados (Enterprise Terroni, São Carlos (SP), Brasil). Os extratos foram preparados em triplicata e dissolvidos em metanol/água (1:3) a uma concentração de 5,0 g.ml -1 e armazenados a - 20°C até a análise.
Determinação do conteúdo fenólico total
O conteúdo fenólico total foi determinado utilizando o método Folin-Ciocalteu descrito por Swain e Hillis (10). Os resultados foram expressos em miligrama de equivalentes de ácido gálico por 100 g de material fresco (peso fresco) (mg de EAG/100 g mf).
Determinação do teor total de flavonoides
O conteúdo total de flavonoides foi determinado utilizando o método descrito por Zhishen et al. (11). Os resultados foram expressos em equivalente de catequina miligrama por 100 g de material fresco (peso fresco) (mg de EC/100 g mf).
Ensaio de DPPH e ABTS para a remoção de radicais
A atividade antioxidante foi determinada utilizando o método DPPH, de acordo com Brand-Williams et al. (12). O método ABTS foi realizado de acordo com Re et al. (13). Os resultados foram expressos como percentagem de inibição do radical DPPH ou ABTS, respectivamente.
Ensaio da inibição da α-amilase
A atividade inibitória da α-amilase foi determinada de acordo com Yu et al. (14) com modificações. Os testes foram realizados utilizando α-amilase de Bacillus licheniformis (40 unidades/mL), extratos de frutos em diferentes concentrações (0,1; 0,25; 0,5; 1,0; 2,5; 5,0; 10,0 mg/mL) e solução de amido solúvel (1%). Acarbose foi utilizada como controle positivo (5 mM) (15). A inibição (%) foi calculada usando a seguinte fórmula:
Ensaio da inibição da α-glicosidase
A medida da inibição da α-glicosidase intestinal foi baseada no método de Adisakwattana et al. (16), com modificações. Foi utilizado pó de acetona intestinal obtida de rato (Sigma-Aldrich catalog nº I1630) como solução enzimática e maltose (86 mM) ou sacarose (400 mM) como substrato. Os extratos de frutos foram utilizados em diferentes concentrações (1; 2,5; 5,0; 10,0 mg/mL) em solução aquosa. Acarbose foi utilizada como controlo positivo (5 mM) (15). A inibição (%) foi calculada usando a seguinte fórmula:
Análise estatística
Os resultados foram expressos como valores de média ± erro padrão (EP). Os dados foram analisados utilizando a análise de variância unidirecional (ANOVA) seguida pelo Teste de Tukey com p<0,05. O programa estatístico utilizado foi o GraphPad Prism® versão 5.0 (San Diego, Califórnia, EUA). Todas as análises foram realizadas em triplicatas.
Resultados e Discussão
Conteúdo fenólico e capacidade antioxidante
O conteúdo total de compostos fenólicos e flavonoides dos frutos analisados estão descritos na Tabela 1. O conteúdo de compostos fenólicos total variou de 181,48 a 541,15 mg de EGA/100 g mf). A maior concentração de compostos fenólicos foi identificada nos frutos de S. cumini (541,15 mg de EGA/100 g mf) seguido por C. xanthocarpa (495,86 mg de EGA/100 g mf) e P. cattleianum (todos os acessos) (435,81 a 445,64 mg de EAG/100 g mf). Gajera et al. (17) avaliaram o conteúdo fenólico em extrato metanólico de S. cumini e descreveram resultados similares aos obtidos em nosso estudo. Segundo os autores, sete compostos fenólicos (ácido gálico, catequina, ácido clorogénico, ácido cafeico, ácido ferúlico, ácido elágico e quercetina) foram identificados em maiores concentrações nas sementes e partes das sementes. Para P. cattleianum, em nosso estudo observamos resultados quantitativos semelhantes aos relatados por Pereira et al. (18). Entretanto, valores maiores (632,56 a 581,02 mg de EAG/100 g mf) foram descritos no estudo de Medina et al. (19), que avaliaram a composição da polpa em extrato aquoso. Estas diferenças podem ser devidas a vários fatores como umidade, tipo de solo, clima durante a fase de desenvolvimento, estágio de maturação (20), diferenças genéticas e condições de armazenamento pós-colheita (21). Além disso, a parte da fruta utilizada e o método de extração também podem ser responsáveis por estes resultados (18).
Para determinar a atividade antioxidante dos extratos, foram utilizados dois métodos distintos (DPPH e ABTS) (Tabela 1). A maior porcentagem de inibição dos radicais DPPH foi observada para C. xanthocarpa (95,13%), S. cumini (94,53%) e P. cattleianum (todos os acessos) (93,95% a 95,62%), sendo observada a relação da atividade antioxidante naqueles frutos com as maiores concentrações de compostos fenólicos. Resultados semelhantes foram observados para inibição dos radicais ABTS. O conteúdo fenólico total está positivamente correlacionado com a atividade antioxidante. De fato, os principais compostos fenólicos encontrados nos frutos da família Myrtaceae, tais como ácido gálico, catequina, ácido elágico e ácido ferúlico estão altamente relacionados com a atividade antidiabética e antioxidante (17). As propriedades quelantes, inibição da peroxidação lipídica, anti-inflamatórios e antiproliferativos também estão correlacionadas com compostos fenólicos (18). Outros autores também descrevem a propriedade antioxidante do extrato metanólico de S. cumini obtido a partir de folhas, casca de frutas e galhas das folhas, corroborando com nossos resultados (22).
Inibição da atividade de α-amilase e α-glicosidase
Os medicamentos atualmente disponíveis para o controle da hiperglicemia são efetivos. Entretanto, a busca de alternativas que tenham menos efeitos colaterais é de grande interesse. Portanto, este estudo avaliou extratos de frutos que apresentem potencial inibitório na atividade da α-amilase e α-glicosidase, enzimas que estão diretamente relacionados à absorção da glicose. Dentre os possíveis frutos a serem utilizados, aqueles ricos em compostos fenólicos são descritos como inibidores de ambas as enzimas (5). Em nosso estudo, extratos de P. cattleianum acesso 44 (2,5 mg/mL), S. cumini (0,1, 0,25, 0,5 e 1,0 mg/mL) e E. pyriformis acessos 11 (0,1, 0,25, 0,5 e 1,0 mg/mL) e 15 (0,1, 0,25 e 0,5 mg/mL) significativamente inibiram a atividade da α-amilase in vitro (p<0,05) (Figura 1). O extrato de S. cumini foi responsável pela maior porcentagem de inibição (60,50 ± 1,37%) da atividade da α-amilase em concentrações mais baixas (0,1 mg/mL). Em um estudo in vivo, ratos foram tratados com extrato etanólico de S. cumini, obtido a partir de semente e polpa, onde foi observada uma melhora na produção de insulina e do balanço de glicose no sangue (17). Este efeito foi atribuído ao ácido elágico e sua capacidade de modular a conversão de amido em açúcar quando o nível de glicose no sangue aumenta (17, 23). A inibição da α-amilase também pode ser atribuída às catequinas. Estas são capazes de se ligar às cadeias laterais do sítio ativo, resultando em um complexo que impede a ligação do substrato (inibição não competitiva). A variação na estrutura da catequina pode afetar seu poder de inibição. Ao adicionar o grupo galoil o composto formado é capaz de exercer uma poderosa inibição (24). Semelhante aos nossos resultados, Poonguran et al. (25) demonstram um efeito inibitório significativamente maior na atividade da enzima α-amilase utilizando extratos metanólicos e aquosos de folhas de S. cumini, ricos em dois triterpenóides, ácido ursólico e ácido oleanólico.
Os compostos fenólicos são descritos como inibidores eficazes da atividade intestinal α -glicosidase/maltase. Estes interagem positivamente com as enzimas, alterando sua ação biocatalítica. Os grupos carboxil e hidroxil dos ácidos fenólicos ligam-se ao amido através de ligações de hidrogênio, quelação ou ligações covalentes, formando pontes ou ligações cruzadas (23). A atividade da α-glicosidase foi avaliada tendo como substratos maltose e sacarose. P. cattleianum acesso 44 (2,5, 5,0 e 10,0 mg/ml) e acesso 87 (5,0 e 10,0 mg/ml) inibiram significativamente a atividade da maltase (p<0,05) (Figura 2). Para o substrato sacarose, P. cattleianum acesso 44 (5,0 e 10,0 mg/ml) e acesso 87 (5,0 e 10,0 mg/ml) também inibiram a atividade da α-glicosidase (p<0,05) (Figura 3). Curiosamente, estes efeitos inibidores foram observados na presença dos mais altos conteúdos de flavonoides. Em um estudo com frutos vermelhos de P. cattleianum foi identificada a presença de antocianinas (cianidina-3-glicosídeo, malvidina-3-g glicosídeo e cloreto de cianidina) como compostos majoritários (26). Também os flavonoides miricetina e quercetina encontrados em Hovenia Dulcis Thunb, foram descritos como inibidores reversíveis de α-glicosidase, de forma não competitiva (8). Além disso, enzimas de diferentes origens apresentaram resultados diferentes. Ao se avaliar a inibição da α- glicosidase de levedura, a cianidina (99%), a miricetina (94%) e a genisteína (93%) foram os principais inibidores. Quando se utilizou α-glicosidase de intestino de ratos, os principais inibidores foram a epigalocatequina galato (32%), a miricetina (29%) e a quercetina (28%) (27). Outros autores também relataram que a atividade inibitória α-glicosidase pode ser devida à presença de elagitaninas, como a punicalina e a punicalagina (28).
Os extratos de P. cattleianum amarelo acesso ‘bicudo’, E. uniflora, E. pyriformis acessos 3 e 4 não inibiram significativamente a atividade de α-amilase e α-glicosidase em nosso estudo. Embora a concentração do conteúdo total de compostos fenólicos e flavonoides relatados sejam semelhantes nos frutos vermelhos e amarelos de P. cattleianum, estudos anteriores demonstram que os frutos amarelos são ricos em carotenóides (18) e os frutos vermelhos possuem alto teor de antocianinas (20), que pode contribuir para explicar atividades biológicas específicas observadas em nosso estudo. Pinto et al. (21) e Podsędek et al. (4) relatam que a inibição da atividade de ambas as enzimas parece não depender do conteúdo total dos compostos fenólicos e sim das características dos compostos individuais, como concentração, estrutura e interação entre eles. Estas características podem contribuir para a estabilidade, solubilidade e a capacidade de ligação destes compostos com as enzimas alvo (4).
Conclusões
Extratos de P. cattleianum (acessos 44 e 87), S. cumini e E. pyriformis (acessos 11 e 15) avaliados neste estudo foram eficazes na inibição da atividade de α-amilase e / ou α-glucosidase in vitro, correlacionado com alto teor de compostos fenólicos e capacidade antioxidante. Considerando as evidências que sugerem que os compostos fenólicos são relevantes na prevenção ou tratamento de doenças crônicas, incluindo o DMT2, aumentar o conhecimento das atividades biológicas de frutas nativas ricas nesses compostos pode ser útil para o desenvolvimento de alimentos funcionais com foco em benefícios à saúde.
Declaração sobre as contribuições do autores
SMN, MS, e MSP prepararam os extratos e realizaram ensaios enzimáticos. RAS realizou a análise fitoquímica, RGT e LN realizaram a conceituação e delineamento do estudo, SMN redigiu o manuscrito, RGT realizou a análise estatística, supervisão e redação final / correção do manuscrito.
Financiamento
Este estudo foi financiado pelo CNPq.
Agradecimentos
Agradecemos a Rodrigo Cezar Franzon e à Embrapa Clima Temperado pelo fornecimento dos frutos.
Conflito de Interesses
Os autores declaram não haver relações financeiras e / ou pessoais que possam representar um potencial conflito de interesses. Satil teropublium acipse, mo Castum ta nonimur. Quod dem inprid parbit.
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